Jo 1800-luvun alussa Ritarihuoneelle oli varattu paikka Senaatinlinnan itäpuolelta, Servaalin korttelista. Vuonna 1857 Ritaristo ja Aateli lunastivat varatun tontin toimintaansa varten pystytettävälle rakennukselle. Esitettiin koko joukko erilaisia arkkitehtonisia ratkaisuja, joista arkkitehti G. T. Chiewitzin ehdotus valittiin voittajaksi. Hänen uusgoottilainen luomuksensa valmistui vuonna 1862. Vuoden 1863 valtiopäivillä Ritarihuonetta käytettiin kaikkien neljän säädyn kokoustilana, sillä Säätytaloa ei tuolloin vielä ollut rakennettu. Ritarihuone on toisin sanoen Suomen ensimmäinen parlamentaarinen rakennus.
Tänäkin päivänä Ritarihuone on mitä elävin rakennus. Suuri osa kalustuksesta on rakennusaikaista, mikä antaa talolle puhtaasti museaalista laadukkuutta. Silti tässä historiallisessa ympäristössä on päivittäistä vireää toimintaa. Ritarihuoneen kanslian ja tutkijoiden käytössä olevan kirjaston lisäksi osa talon tiloista on vuokrattavissa. Vuokratut konttoritilat on huolella sopeutettu nykyajan toimintoihin.
Yleisön todennäköisesti parhaiten tuntema rakennuksen osa, suuri täysistuntosali (464 m², huonekorkeus noin 10 m), on vuokrattavissa. Tätä erittäin suosittua tilaa vuokrataan erilaisia yritystapahtumia varten ja Ritarihuoneen ryhdikäs goottilainen kauneus takaa juhlavat puitteet konserttien, konferenssien ja muiden kokousten järjestämiseen.